忍村之间存在了太多的利益关系 晓先利用计谋分化四大忍村 掀起了第四次忍界大战，形成砂隐和木叶联盟对抗雾隐和雷隐联盟，晓又计划释放了守鹤（我爱罗体内）、矶怃（干柿鬼鲛体内）、猫又（由死神祭坛直接召唤出来）3只尾兽的力量打算趁战争尾声四大忍村力竭之时将其全部毁灭，建立新秩序。
战争中期，自来也和纲手看到晓背后阴谋，准备直接捣毁晓基地，鸣人和樱发现行踪，秘密跟随，自来也和纲手在途中遇到为了自己野心而想破坏晓的大蛇丸和佐助，木叶3忍暂时联手对抗晓，但是由于晓得到尾兽力量，三忍竭力终不敌，关键时刻鸣人释放九尾之力救出三忍，但其已奄奄一息。
因为事关重大，只有鸣人他们知道了晓的阴谋真相，因此纲手临死将火影传给鸣人，并要求他将晓以及尾兽消灭，保护忍者世界。自来也也告诉鸣人惊天秘密，其实鸣人就是四代火影，当初为了封印九尾在自己身体里而使用禁术让自己变成了婴儿，村里除了三代和四代师傅自来也，谁也不知道（大蛇丸已经叛逃、纲手不在村中），自来也要鸣人回村拿出封印之书，学会原来四代的所有忍术。封印之书只有四代本人可以打开（这也可以解释为什么第一集上鸣人为什么很轻易就可以拿到那么重要的封印之书并打开学习影分身了）并且记载了如何封印尾兽的究级封印术。
鸣人成为六代，（也是唯一由下忍直接成为火影的唯一一人），佐助为了杀鼬，暂时决定和鸣人一起回村。
纲手不在的时候，木叶由卡卡西等一班上忍组成了临时领导会指挥作战（鹿丸成为唯一入选的中忍）。
面对雷隐的攻击，日向宁次为了替父亲报仇，率领日向家族成员进行殊死对抗，已经成为了日向家实际的领导人，雏田也全力协助表兄使日向家族宗、分两家不分彼此，空前团结。其他和鸣人一批的忍者在战争中也都有独当一面的能力。
另一方面，晓积极活动，通过各种方法渐渐收集到除九尾外的另五只尾兽。
鸣人的回归给木叶上下带来巨大震动，由于年纪尚轻又让叛逃的佐助重新回村让很多人不满，鸣人的火影身份遭到质疑。一方面为了说服大家，另一方面为了留住佐助，鸣人陷入痛苦的境地。关键时刻，曾经一批的同学站出来对鸣人表现出坚定的信任，给了鸣人巨大的支持。佐助看到了大家相互间的信任，对自己原来的目的和立场产生了动摇。
鸣人将晓的阴谋告诉领导会，但战争已经处于白热化，无法停止。而此时五代风影我爱罗派手鞠来到木叶打算联合起来和雷、雾二村进行决战，局势陷入前所未有的紧张局面。
为了停止战争，鸣人、樱说服佐助在战场上同时召唤出三大通灵兽控制住战局，向大家说明了晓的阴谋，正当大家明白事情真相的时候，晓一干人出现在战场，打算一举消灭四大隐村。
以得到8只尾兽的晓只等尾兽力量觉醒，他们利用强大力量使四大隐村的忍者伤亡惨重，鸣人，我爱罗和樱等人苦苦支撑，而看见鼬的佐助复仇之心燃烧，独自追赶上前，鼬将佐助引到晓秘密基地，用言语激发佐助，佐助异常气愤，两人开出万华镜写轮眼经过生死决战，鼬终于败北，临死前，鼬终于透露真相，将宇智波家族真正秘密和自己叛逃真相告诉弟弟：要杀自己最亲之人方能开眼的并非万华镜而是万华镜之上的终极写轮眼--血之写轮眼，当年叛逃是因为鼬在一次任务中，发现晓组织的存在，晓欲杀之灭口，鼬凭自己能力顽强逃走，从此被晓盯上，晓用大蛇丸以毁灭木叶为威胁要求鼬加入，鼬深知晓实力可怕，同意加入，但晓为了让其表示忠心，并要求晓成员资料需绝对保密，要求鼬杀其全族以防写轮眼家族日后事变，对晓产生威胁。鼬将真相告之父母，为了大局，宇智波一族全无反抗被鼬清光，事后鼬以年纪尚幼不足为患为由说服晓放佐助一命。鼬将如何破坏晓的尾兽交谈方法告诉佐助，佐助听后泪留满面，两人兄弟情深之后，鼬亡。
重新回到战场的佐助与鸣人等一起用尽全力终将晓全部击败，四大忍村也在联合对抗晓后，体味和平的珍贵，从此相互友好。
众人一行来到晓基地，按佐助的方法，逐一破坏了尾兽祭坛，正当大家欢呼之时，鸣人体内九尾因感受到八尾临封前释放的一丝力量，从鸣人体内觉醒，鸣人无法控制其力量，终被其完全脱出，成为完全态的九尾妖狐，众人因力战晓以无力气再战。
关键时刻，鸣人再次召唤出文太，六代火影在妙木山前截住妖狐，再次使用四代当年的究极封印术--转生封印，将其封印在自己体内``````
鸣人在战场上消失，成为人们心中永恒的传奇火影，而新的婴儿再次成为九尾的容器，但他的生命将会不在孤单。
